蜂儿们的餐桌上，摆着杀虫剂、寄生虫和饥荒

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蜂儿们的餐桌上，摆着杀虫剂、寄生虫和饥荒

原创 Nature Portfolio Nature Portfolio 2021-11-26

原文作者：Adam J. Vanbergen

传粉昆虫面临着威胁。一项荟萃分析显示，农用化学品、寄生虫和营养失衡对蜜蜂有叠加的负面影响，并且杀虫剂间的相互作用也会增加蜂类的死亡率。

全球有大约两万种野生和人工饲养的蜜蜂总科昆虫为花传粉，以协助植物繁殖[1]。在物种间错综复杂的关系网中，这些传粉者是关键环节，这些网络支持着具备生物多样性的健康生态系统[1,2]。此外，人类的一系列社会文化活动和经济活动也从传粉者多样性中获益良多[2,3]，传粉活动保证了作物产量，从而为人类提供了基本的营养，以及健康多样的饮食[1,4]。在《自然》发表的一篇研究中，Siviter及同事报告的传粉者危机将会危及这一切[5]。

传粉者和传粉活动受到多种环境压力的威胁，其中许多来自于人类活动（图1）。这些压力包括土地利用和气候变化[2,6]、集约农业[7]、外来入侵生物的扩张，以及害虫和病原体的威胁[2,8]。每种单独压力对传粉者造成的影响已得到了确认[1,2]，但是仍然未知这些不同压力之间的相互作用是否加剧了对传粉者及传粉作用的整体风险[9-11]。生物多样性和生态系统服务政府间科学政策平台（Intergovernmental Science-Policy Platform on Biodiversity and Ecosystem Services）已经认识到这一问题，该平台于2016年指出：“许多因素会直接影响传粉者的健康、多样性和丰度……它们的影响会结合起来，从而增加对传粉者的整体压力。”[2]

图1 | 多胁迫因子对蜂类的影响。集约化农业对传粉者造成压力。a, 与集约农业相关的活动减少了传粉者的食物[1,2,7,12]。b, 用于作物传粉的人工管理的高密度蜂群与这些传粉者被疾病与寄生虫感染的风险有关[2]。这对野生蜂类有疾病传播的风险。c, 暴露于多种杀虫剂为传粉者带来又一种风险。d, Siviter等[5]进行了荟萃分析，指出了这些问题的组合（图为一些例子）对蜂类的影响。 

集约农业为传粉者种群带来了多种胁迫[1,7,10,11]。人们使用杀菌剂和杀虫剂等多种农用化学品来保护农作物，但蜂类等传粉昆虫在暴露于这些农用化学品时会造成急性或慢性生理损伤。野花为传粉者提供花粉和花蜜，但大规模集约农业缺少这些野花，从而增加了传粉昆虫的不利营养因素[1,2,7,12]。另外，对人工饲养、高密度的传粉用西方蜜蜂（或称意大利蜂，Apis mellifera）种群的工业运输及利用，会增加传粉者们暴露于寄生虫和病原体的风险[2]，进而可能导致疾病在野生传粉者中散播[13]。在过去的二十年中，许多单个实验都研究了农用化学品、病原体和营养胁迫组合对蜜蜂的致死或亚致死效应[2,9,10]。

Siviter及合作者们推进了我们在这方面的知识。他们通过量化的荟萃分析，研究农用化学品、病原体和营养胁迫两两之间的相互作用对蜂类健康的多方面影响。这一分析非常重要，因为其广泛地考虑了蜂类多方面的响应（如觅食行为、记忆、死亡和蜂群繁殖），并且其比较了多种胁迫的相互作用（比如，农用化学品-寄生虫、寄生虫-营养、农用化学品-农用化学品、寄生虫-寄生虫的相互作用）。

作者进行了大量的文献搜索，收集了将近15000个相关的单个研究。Siviter和合作者们梳理了这些研究，关注了研究寄生虫（微生物和无脊椎动物）、农用化学品和营养胁迫的混合效应对蜂类健康影响的实验。作者们选取了其中可用的研究，这些研究均使用了平衡的、得到重复的实验设计，并在每个处理中都提供了可供取用的数据（平均值、标准差和样本量）。作者们严谨地选择了研究内容并进行了严格的质量控制，最终选取了90个研究以进行进一步分析。

这些研究总共包含不同胁迫-蜂类响应组合的356个效应值（这一指标指出了所关注的因子和特定结果之间关系的强度）。作者们考虑了可能影响准确检测蜂类响应的数据问题。这些问题包括：一个研究中多个因子的统计非独立性、发表偏差（比如没有阴性结果）、物种偏差（数据集中西方蜜蜂物种的数据占主导），以及杀虫剂剂量等实验处理与蜂类在田间的实际接触量（称为田间实际剂量）如何比较。

Siviter和同事检验了这些胁迫的相互作用是否具有协同性，即各因子混合效应大于其单独作用的总和，比如说对某个蜂来说，一个胁迫因子加剧了另一种的影响，则认为其具有协同效应。此外，作者们也检验了另外两种效应，即多个胁迫因子的拮抗效应（一个胁迫因子减弱了另一个的影响）或累加效应（混合效应等同于各因子的独立效应之和）。

他们的分析中有一个结果是一致的：多因子间协同效应会增加蜂类的死亡率——这正是最坏的情况，说明多个胁迫因子对蜂类生存会造成不成比例的巨大后果。不同农用化学品间的相互作用，而非其它因子，主导了总体的效应；在考虑了农用化学品剂量的田间实际剂量后这一结果仍然成立。这一结果确认，蜂类在集约农业环境中遭遇的农用化学品“混合毒酒”，会对种群造成风险[1,2,9,14]。包括寄生虫和不利营养因素（包括与农用化学品的组合）在内的多胁迫因子的相互作用在总体上对蜜蜂死亡率有累加效应。

然而，作者们对生物学复杂性的深入分析表明，在考虑不同寄生虫间或不同寄生虫与营养胁迫间的相互作用时，就全部的累加、拮抗和协同效应对蜜蜂死亡率的影响而言，特定寄生虫类群间存在较大差异。这种响应的差异，加之除农用化学品之外，其他胁迫相互作用的研究样本量较小，都指出我们需对此有所警醒，以及对生物胁迫的综合效应需要更多研究。

耐人寻味的是，Siviter及同事们发现，胁迫因子对健康指标的非致死性影响（比如蜂类行为或繁殖的改变、寄生虫量或免疫系统功能的变化）主要表现为累加效应而非协同效应。这些非致死性的改变将最终影响蜜蜂的死亡率。所以，所观察到的农用化学品的协同效应如何增加蜂类的死亡率仍有待解释。因此，我们需要做更多工作确认相关机制，以解释化学品暴露如何与行为或生理变化及死亡率相联系。

在数据集中，主要研究对象为人工饲养的西方蜜蜂（A. mellifera）种群，所以作者们也在属水平上，分别研究了蜜蜂属（Apis）、 熊蜂属（Bombus）、 切叶蜂属（Megachile）和壁蜂属（Osmia）的响应。蜜蜂属的死亡率由多胁迫因子相互作用的协同作用所影响，定性上类似于全部蜂类属的总体分析结果。关于其它蜂类属的研究较少，但其中很多研究发现它们的死亡率表现出累加或拮抗效应。这指出了重要的一点，即研究工作和监管部门应该将其关注点从西方蜜蜂这一单一的、且多为人工管理的蜂类物种，拓展至其它传粉动物类群的模式种，它们不同的生态和进化史都可能导致其对胁迫因子产生不同的响应[10]。

Siviter及同事们关于多胁迫因子间的相互作用对蜜蜂的累积负面影响的发现，呼吁着人们去评估这种相互作用，以避免其对生物多样性和健康生态系统的不可预见的影响[1,9,10]。在世界的一些地区，正在开发对于植物保护产品的监管风险评估框架，以处理胁迫因子间亚致死的、长期及潜在的协同效应[15]（见 go.nature.com/3f4ax5r），但生物和地理范围必须进一步拓展。作者们承认，这些研究和参数之间的高度差异性需要一个适当谨慎的解释。然而这也强调了我们需要在世界范围内重新考虑杀虫剂调控的风险评估方式。 

虽然集约化管理的农业景观中存在栖息地资源（如花粉和蜂蜜资源）的普遍损失[7,12]，但意外的是，营养缺乏并不经常能解释蜂类的生理压力（在365个效应值中仅有58个）。由此，营养压力与病原体和农用化学品暴露如何相互作用，仍是一个需要填补的明显空白。而且，确保对实验处理进行校正以模拟现实环境条件，也将对风险评估工作大有裨益。这或许包括以接近半自然和高度人工调控场景的情形，结合实地化学品剂量、寄生虫水平和时-空食谱多样性这三个方面。

下一个挑战是，在此类寄生虫-营养-农用化学品相互作用的基础之上，进一步考虑其它风险因子对传粉的影响。通过结合相关性研究和实验研究的方法，未来的研究最终必须考虑到营养-病原体-农用化学品间的相互作用，及人为驱动的其它变化（比如气候变化、污染、土地利用改变和入侵物种的扩散）的影响[1,2,11]。尽管执行这种评估并非易事，但面对全球气候变化导致的各种压力组合，对于理解和评级传粉者和传粉面临的相对风险，这些评估将会至关重要。

封面来源：pixabay

参考文献：

1. Potts, S. G. et al. Nature 540, 220–229 (2016).

2. IPBES. The Assessment Report of the Intergovernmental Science-Policy Platform on Biodiversity and Ecosystem Services on Pollinators, Pollination and Food Production (IPBES Secretariat, 2016).

3. Hill, R. et al. Nature Sustain. 2, 214–222 (2019).

4. Chaplin-Kramer, R. et al. Science 366, 255–258 (2019).

5. Siviter, H. et al. Nature 596, 389–392 (2021).

6. Soroye, P., Newbold, T. & Kerr, J. Science 367, 685–688 (2020).

7. Kovács-Hostyánszki, A. et al. Ecol. Lett. 20, 673–689 (2017).

8. Vanbergen, A. J., Espíndola, A. & Aizen, M. A. Nature Ecol. Evol. 2, 16–25 (2018).

9. Goulson, D., Nicholls, E., Botías, C. & Rotheray, E. L. Science 347, 1255957 (2015).

10. Vanbergen, A. J. & the Insect Pollinators Initiative. Front. Ecol. Environ. 11, 251–259 (2013).

11. González-Varo, J. P. et al. Trends Ecol. Evol. 28, 524–530 (2013).

12. Baude, M. et al. Nature 530, 85–88 (2016).

13. Manley, R. et al. Ecol. Lett. 22, 1306–1315 (2019).

14. Woodcock, B. A. et al. Nature Commun. 7, 12459 (2016).

15. European Food Safety Authority. EFSA J. 11, 3295 (2013).

原文以A cocktail of pesticides, parasites and hunger leaves bees down and out为标题发表在2021年8月4日《自然》的新闻与观点版块上